Kemudian, karier Destry di Bank Indonesia dimulai setelah Presiden menetapkannya sebagai Deputi Gubernur Senior Bank Indonesia melalui Keputusan Presiden Nomor 74/P Tahun 2019 untuk masa jabatan 2019–2024.
Kepercayaan terhadap Destry kembali diberikan ketika ia melanjutkan masa jabatan sebagai Deputi Gubernur Senior mulai Mei 2024.
Kini, setelah Perry Warjiyo mengundurkan diri dari kursi Gubernur Bank Indonesia, Destry Damayanti dipercaya menjalankan tugas sebagai Pejabat Gubernur Sementara.
